Hijo de un político norteamericano John Foster Dulles, Avery Robert Dulles nació en el estado de Nueva York el 24 de agosto de 1918.
Educado en la fe protestante de su familia, a los 22 años se convirtió al catolicismo.
Con 28 años fue admitido en la Compañía de Jesús. Juan Pablo II lo nombró cardenal en 2001. Insigne profesor de Teología e impulsor del diálogo ecuménico.
El 19 de abril de 2008, el Papa Benedicto XVI dio el convaleciente Cardenal Dulles una audiencia privada durante su viaje apostólico a Estados Unidos. El Cardenal preparó sus observaciones por escrito al Papa antes de la visita.
Murió el 12 de diciembre de 2008 a la Universidad de Fordham en el Bronx. Está enterrado en el cementerio de los jesuitas en Auriesville, Nueva York.